La chiesa fu costruita poco dopo il 426 per volere di Galla Placidia, per un voto fatto a san Giovanni durante una turbolenta traversata da Costantinopoli a Ravenna. Nel 1300 la chiesa fu rinnovata in stile gotico; di questa ristrutturazione resta il bel portale in marmo. Gravemente danneggiata dai bombardamenti del 1944, è stata ricostruita rispettando le strutture originarie conservatesi.
Nel 1213 vennero qui realizzati importanti mosaici, tra cui un ciclo che raffigura la quarta crociata, culminata nel 1204 con il sacco di Costantinopoli.